Supikoirat elävät pareittain. Tämän oppii Johannes, kun tulee yön pimeydessä ajaneeksi supikoiran yli. Pian Johannes huomaakin hoivaavansa kuolleen supikoiran puolisoa.

Tamperelaisen rintamamiestalon villiintyneen puutarhan ja hajoavan perheensä keskellä Johannes on yhtä yksin kuin supikoira. Orvokki-vaimo ottaa takaisin kadotettua nuoruuttaan syöksymällä suhteeseen kolmekymppisen Kain kanssa, ja yhteys jälkikasvuunkin on katoamassa. Perheen aikuiset lapset Aura ja Arvi oireilevat ristiriitojen paineissa. Herkkä Arvi lukkiutuu kotiinsa, ja Aurasta huomatuksi tuleminen vaatisi vähintään pankkiryöstön.
Johannes kohdistaa kaiken huomionsa supikoiraan. Suhde villiin eläimeen muodostuu Johannekselle itsenäisyyden ja vapauden symboliksi. Kunnes tapahtuu jotain peruuttamatonta.

Kaikki minkä menetimme on tragikoominen tarina salaisuuksista, rakkauden kaipuusta ja tyydyttymättömistä tarpeista – mutta myös toivosta. Romaani kuvaa, miten yllättävällä tavalla ihmiset ylittävät rajat, kun ne tulevat vastaan.